Une petite fille fait un rêve éveillé. Perdue dans un monde dévasté par un événement inconnu, elle se rattache à un œuf qu'elle a trouvé dans une ruine. Projetant sur l'œuf toute sa fibre maternelle, elle lui apporte son affection et sa protection. Jusqu'au jour où un jeune homme ressemblant à un chevalier croise son chemin. Effrayée, elle prend la fuite, mais ne parvient pas à se séparer de cet inconnu bien intrigué par l'œuf…...

Isamu Alva Dyson est le meilleur pilote de l'UN Spacy, mais aussi le plus indiscipliné. Après une énième confrontation avec son supérieur, celui-ci lui annonce qu'il est retiré des champs de bataille et sera finalement muté comme pilote d'essai sur la planète Eden (2040). Isamu, complètement euphorique à l'idée de piloter le fleuron des nouveaux modèles de chasseur, se rend donc sur Eden où il a vécu étant enfant. Seulement, le pilote du projet concurrent est Guld Goa Bowman, un ami d'enfance d'Isamu avec lequel il est en froid. Au même moment, Myung Fan Long, productrice de la chanteuse virtuelle Sharon Apple et amie d'enfance des deux pilotes, prépare le concert de sa vedette électronique sur Eden. Au fur et à mesure, les vieux souvenirs reviennent, les rancœurs se font violentes, mais surtout, une conscience naît dans l'ombre......

1945, le Japon se remet de la seconde guerre mondiale. Des voleurs mettent au point des techniques pour manger dans les restaurants sans payer. Ce phénomène va se développer, révélant même de vrais héros......

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Dans un futur alternatif, après des décennies de guerre, le monde a fini par arriver à une paix durable. Mais les Terriens ont désespérément besoin de retrouver un peu d'action. Pour apaiser ses citoyens, le gouvernement met alors en place un cycle de guerres d'un genre nouveau : celles-ci seront désormais organisées par des sociétés militaires privées, dans le seul but de divertir la population.C'est alors que la dernière recrue à rejoindre les pilotes de Sky Crawlers se retrouve impliquée dans un nouveau projet militaire, visant à rendre les pilotes infaillibles......

Alors qu'elle se balade dans les rues de Tokyo, Linn Suzuki fait la découverte d'un drôle d'appareils. Aussitôt, elle est attaquée par une bande de voyous et est sauvée par une étrange inconnue, qui se trouve être Miho Kuon, de l'agence de détectives Kuon. Une aubaine pour Linn, qui avait justement fui Kyoto pour venir retrouver son frère à la capitale. Cependant, ses recherches ne seront pas de tout repos, car si elle vient de faire une rencontre fortuite qui pourrait s'avérer très utile pour elle, Linn est poursuivie par une mystérieuse organisation appelée le Syndicat....

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Ce film est une version alternative de la série télévisée ; il est composé des deux OVA de 2007, éditées pour améliorer le rythme de l'intrigue, et d'un segment supplémentaire ressemblant à un épisode télévisé où les acteurs sont chargés d'étudier les fleurs. L'intrigue présente plusieurs différences avec la série télévisée. L'accent est plus marqué sur les événements d'il y a 12 000 ans, en particulier la mort d'Apollonios et l'implication de la précédente incarnation de Reika....

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Il s'agit d'une uchronie décrivant une force de police spéciale dans un Japon qui, quelques décennies plus tôt, a été occupé par l'Allemagne nazie....

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Japon, 2034. Des intelligences artificielles, appelées Boomers, sont présentes dans toutes les strates de la société. La « Branche », unité secrète de l'A.D. Police, a pour mission d'assurer le maintien de la paix entre androïdes et humains. Mais une organisation secrète décide de détourner des Boomers pour accomplir des méfaits criminels…...

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